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Wieder einmal stehen Sonic, Knuckles und Tails einem mächtigen neuen Gegner gegenüber: Shadow, einem mysteriösen Bösewicht mit Kräften, wie sie sie noch nie zuvor erlebt haben. Da ihre Fähigkeiten in jeder Hinsicht übertroffen sind, muss Team Sonic eine ungewöhnliche Allianz eingehen, um Shadow aufzuhalten und den Planeten zu beschützen.